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1話：ヌウマ国へ

砂漠の遠い果てにあるヌウマ国はスタッグス軍の猛攻に遭っていた。エルマ王女はインセクターの攻撃を回避すべくもう1つのオラクルの鍵の力を使い、城を空中へと浮上させ、スパイダーライダーズの到着を待っていた。

2話：勇者の旅立ち

遥か彼方のヌウマ国を目指すスパイダーライダーズ一行はようやく大河を望む町にたどり着く。しかし向こう岸が見えないほどの大河には逆流する滝があった。彼らは滝を越えられる翼を持った船を借りることにする。

3話：大河を渡れ

クイントから譲り受けた船で旅を続けるライダーズ一行の旅路を、河から噴出する溶岩が阻む。その頃、港町ではグラスホップが町の人々に取り押さえられていた。彼は目的を断念するが、そこにスパークル姫が現れる。

4話：幽霊船の秘密

困難続きのスパイダーライダーズの船旅だが、今度は幽霊船と遭遇する。しかし正体はインナーワールド一の船乗り、シーバップ・マリナーが操るグレートマリナー号だった。彼は伝説の勇者・ブレイドの親友だと言う。

5話：楽園

アクーネの突然の襲撃でハンターたちの船は大きな被害を受けたが、ルメンとイグナスは無事にヌウマ国の港に到着した。だが船から放り出されてしまったハンターとコロナ、マグマの3人は見知らぬ川岸に漂着する。

6話：伝説の勇者

幻惑の森から脱出したハンターらは「伝説の勇者・ブレイド」を名乗る老人に出会う。マグマは狂喜乱舞するが、ハンターは納得がいかない。老人の姿は、ハンターの想像していた伝説の勇者とは似ても似つかないのだ。

7話：王子達の苦難

アクーネを仲間に加えて砂漠を進むハンターとマグマとコロナ。その頃、ハンターたちと離ればなれになったイグナスとルメンは峠を越えようとしていたが、その先にスパークルとグラスホップが待ち構えていた。

8話：別れと再会と

広大な砂漠を旅する中で、アクーネに気を遣うハンターが何となく面白くないコロナ。やがて一行はオアシスにたどり着き、その夜、アクーネとコロナは互いに似た境遇であることが分かり、打ち解けるのだった。

9話：信じる者

スパイダーライダーズと行動をともにするグラスホップは四天虫を追放されたにも関わらず、マンティッドへの全幅の信頼を寄せていた。そこにつけ込むかのようにビーレインが現れ、グラスホップに1つの提案をする。

10話：ヌウマ城

ついにヌウマ国にたどり着いたスパイダーライダーズは神官の案内で空に浮く城へ向かい、エルマ女王と対面する。一方、スタッグス軍と合流したバグースもまた城に向かい、鍵を奪う作戦を慎重に練っていた。

11話：決闘

城に侵入したスタッグス軍が派手に暴れていた。女王は若過ぎるスパイダーライダーズに戦わせることをためらって城からの脱出を勧める。だが彼らは女王を説得し、ヌウマ兵を救援すべくインセクターに立ち向かう。

12話：決着

間一髪のところで助かったハンター。その頃バグースは鍵の在りかを見つけていた。スタッグスは時間稼ぎのために、あえてハンターにとどめを刺さないでいたのだ。そのことに気が付いたハンターも祭壇の間へと急ぎ…。

13話：命のために

ハンターが一度は撃破したマシンセクターが復元した。傷ついたイグナス、マグマ、ルメン、コロナも力を合わせてマシンセクターに立ち向かいついに撃破するが、その間にアクーネに祭壇の鍵を奪われてしまった。

14話：精霊の巫女

オラクルの鍵はインセクターに奪われたが、ヌウマ城は再び平和を取り戻すことができた。スパイダーライダーズの活躍に感謝の言葉を掛けるヌウマ王女は、そこでコロナの出生の秘密についても語り始めた。

15話：新たなる脅威

アラクナ城を託されていたグレイは、帰還したスパイダーライダーズと再会を果たし、互いの健闘を称え合う。一方、昆虫帝国ではバグースがオラクルの鍵の力を利用し、新型虫兵士の大量生産に成功していた。

16話：消えゆく光

ハンターたちから奪ったオラクルの鍵は昆虫帝国の闇に光を浮かび上がらせた。その頃、アラクナ城では新型虫兵士の出現に危機感を抱き、インセクターの前線基地であるランカーク砦への先制攻撃を決定した。

17話：飛べない蝶

昆虫帝国に忍び込み、マンティッドの真の思惑を知ったビーレインは、バグースにこれを教えようと機会を窺っていたがアクーネによって阻止される。命からがら脱出したビーレインは、出撃してしまったバグースを追う。

18話：届かぬ想い

アクーネとの戦いで重傷を負ったビーレインは昆虫宮殿を脱出して力尽きる寸前、旅の途中のグラスホップとスパークル姫に助けられる。彼は2人の姿にインセクターと人間との共存の可能性を見出していた。

19話：ラビリンス

ランカーク砦でグラスホップはビーレインに一緒に行こうと誘うが断られる。彼の人間への憎しみはまだ消えていなかったのだ。一方、インセクターの本拠地へ行く経路を知ったスパイダーライダーズは旅の準備を始める。

20話：皇帝と勇者

アクーネに連行されたハンターは、マンティッドからオラクルにより昆虫帝国が太陽の光を失い、その光を取り戻すためにオラクルの鍵を集めていることを聞かされた。さらにアクーネからもある告白をされて動揺する。

21話：勇者の奥義

太陽の光を取り戻すため、マンティッドにオラクルの鍵を渡す約束をしたハンター。鍵を取りに仲間の元へ向かおうとした時、ブレイドが現れ、マンティッドこそが昆虫帝国から光を奪った張本人だと真実を伝えた。

22話：皇帝の罠

昆虫宮殿を目前にして勇者・ブレイドと合流したスパイダーライダーズは、マンティッドの本当のたくらみを知った。そしてブレイドが未熟だった若かりし頃、マンティッドに戦いを挑んで破れた話を聞かされる。

23話：おかえり

ついにマンティッドはオラクルの鍵の力を自身に使い、肉体をさらに進化させた。そしてスパイダーライダーズを追い詰める。そこへバグースが立ちはだかりマンティッドを説得するのだが、彼の手で倒されてしまう。

24話：太陽の舟

マシンセクターを操縦してマンティッドへ立ち向かうバグースだが、敵う相手ではなく倒されてしまう。一方ハンターらもまたマンティッドを倒すため昆虫宮殿にたどり着き、ハンターは宮殿の最上階へと向かった。

25話：世界のために

マンティッドはオラクルへの復讐のために神の力を手に入れようとしていた。太陽の舟に乗り、昆虫宮殿も破壊した彼との最終対決を前に、勇者・ブレイドが青年の姿に変身し、8人のスパイダーライダーズが揃った。

26話：結果オーライ

神のごとき力を得たマンティッドは、全員揃ったスパイダーライダーズでさえ歯が立たないほど強力だった。だが、突如現れたバグース、スタッグス、ビーレインの3人が彼らを救い、残りの2つの鍵をハンターに渡す。